Макгинн — воспитанник клуба «Сент-Миррен». 20 октября 2012 года в матче против «Селтика» он дебютировал в шотландской Премьер-лиге. 18 мая 2013 года в поединке против «Килмарнока» Джон забил свой первый гол за «Сент-Миррен». В своём дебютном сезоне он помог команде выиграть Кубок шотландской лиги. Летом 2015 года Макгинн перешёл в «Хиберниан», подписав контракт на 4 года. 8 августа в матче против «Дамбартона» он дебютировал в шотландском Чемпионшипе. В поединке против «Аллоа Атлетик» Джон забил свой первый гол за «Хиберниан». В своём дебютном сезоне Макгинн завоевал Кубок Шотландии, а через год помог клубу вернуться в элиту. 5 августа 2017 года в матче против «Партик Тисл» он дебютировал за клуб на высшем уровне.