Джон Стоунз является воспитанником футбольного клуба «Барнсли». Дебют футболиста в первой команде «Барнсли» состоялся 17 марта 2012 года, когда Стоунз вышел на замену в матче против «Рединга». Всего в дебютный сезон он принял участие в двух играх «Барнсли». В сезоне 2012/13 Стоунзу удалось завоевать место в основном составе команды, а также забить свой первый гол: 11 августа в ворота «Рочдейла». Всего в этом сезоне Джон принял участие в 26 играх «Барнсли», после чего 31 января 2013 года перешёл в клуб Премьер-лиги «Эвертон», подписав контракт на пять с половиной лет. Дебют футболиста в основной команде «Эвертона» состоялся 28 августа 2013 года в игре Кубка лиги против «Стивениджа», в которой Стоунз отыграл все 120 минут, а матч завершился победой «ирисок» в дополнительное время со счётом 2:1. В АПЛ футболист дебютировал 14 сентября 2013 года в победном для «Эвертона» матче против «Челси» (1:0), когда он на 89 минуте игры заменил Стивена Нейсмита. 1 января 2014 года Стоунз впервые вышел на матч Премьер-лиги в стартовом составе «Эвертона» и отыграл против «Сток Сити» все 90 минут. Всего в сезоне 2013/14 принял участие в 21 матче команды в АПЛ. 7 августа 2014 года Стоунз подписал новый контракт с «Эвертоном», согласно которому он будет оставаться футболистом мерсисайдского клуба до 2019 года. В сезоне 2014/15 футболист принял участие в 23 матчах команды в Премьер-лиге, двух — в Кубке Англии и трёх — в Лиге Европы. Кроме того, Стоунз сумел открыть счёт своим голам в АПЛ, 26 апреля 2015 года поразив ворота «Манчестер Юнайтед» в матче, завершившимся победой «Эвертона» со счётом 3:0. По итогам сезона Стоунз был признан лучшим молодым игроком команды. 9 августа 2016 года перешёл в «Манчестер Сити» за £47,5 млн. Летом 2021 года ему продлили контракт с клубом до 2026 года.