В серии A Бонавентура дебютировал 4 мая 2008 года во встрече с «Ливорно», выйдя на замену на 77-й минуте вместо Фернандо Тиссоне. В новом сезоне 2008/09 Джакомо сыграл один матч и в январе 2009-го был отдан в аренду в «Пергокрему», которая выступала в серии C. Вернувшись в «Аталанту», Бонавентура провёл один матч в сезоне 2009/10, после чего вновь был отдан в аренду в «Падову». По итогам сезона «Аталанта» вылетела в серию B и Джакомо, вернувшись, провёл сезон во втором по силе дивизионе. Затем за 3 сезона, с 2011 по 2014 год, Бонавентура в составе «Аталанты» в серии A провёл 95 матчей и забил 14 голов. Сезон 2014/15 он начал в «Аталанте», сыграл один матч и 1 сентября перешёл в «Милан». 10 сентября 2020 года подписал контракт с клубом «Фиорентина» сроком до 2022 года.