Холгейт является воспитанником «Барнсли», в академию которого пришёл в девять лет. Окончил её в 2014 году, подписав свой первый профессиональный контракт с клубом до конца сезона 2016 года. 2 декабря 2014 года дебютировал в Первой английской лиге в поединке против клуба из родного города — «Донкастера», выйдя в стартовом составе и проведя на поле весь матч. Всего в дебютном сезона сыграл 20 встреч, забил один мяч, 3 мая 2015 года, в ворота «Рочдейла». По итогам сезона, был назван лучшим молодым игроком «Барнсли». В июле 2015 года проходил просмотр в «Манчестер Юнайтед». 13 августа 2015 года подписал контракт с английским клубом «Эвертон». Срок контракта составил пять лет. 13 августа 2016 года, спустя ровно год после подписания контракта, Холгейт дебютировал за «Эвертон» в поединке Премьер-лиги против «Тоттенхэма», выйдя на поле в стартовом составе. Всего в сезоне 2016/17 появился на поле в 18 матчах АПЛ и ещё трёх кубковых играх. В сезоне 2017/18 принял участие в 15 матчах чемпионата, двух играх кубковых английских турниров, а также дебютировал в еврокубках, выйдя на поле в четырёх матчах «Эвертона» в Лиге Европы.